После ареста Николай Евгеньевич пожаловался в московский политический Красный Крест. Он писал, что «сущность дела заключается в том, что, по-видимому, Особый отдел В.Ч.К. инкриминирует мне исполнение должности 2го генерал-квартирмейстера украинского Генерального штаба в начале 1918 г. Дело обещали рассмотреть через 23 недели, но до сих пор не допрошен. Поясняю, что должность 2го генерал-квартирмейстера была исключительно административно-научно-хозяйственная, не имела никакого отношения к боевым действиям и вообще я никогда против России и советских войск, принципиально уклоняясь от борьбы на внутреннем фронте, участия не принимал, в период моей украинской службы все время сражаясь на польском фронте, за что и попал в польском проскрипционном списке[1] при первой возможности добровольно явился в Москву в Всероссийский главный штаб. В ряде заявлений в Особый отдел В.Ч.К., Всероглавштаб и н[ачальни] ку оперативного управления полевого штаба Реввоенсовета республики, ходатайствую о разборе моего дела и скорейшей отправке меня на фронт. Арестован и не допрошен уже 2й месяц. Прошу выяснить положение моего дела и решение моей участи. Н. Какурин». В июне 1920 года он был освобожден и направлен в распоряжение начальника Всероссийского главного штаба. 13 июля 1920 года Какурина откомандировали в распоряжение начальника штаба Западного фронта, которым командовал М.Н. Тухачевский. Хотя почти весь боевой опыт Николая Евгеньевича в годы Первой мировой и Гражданской войн был связан с Юго-Западным театром военных действий, его предпочли направить не на Юго-Западный, а на Западный фронт. Очевидно, в Москве оставались определенные сомнения в лояльности Какурина, поскольку на Юго-Западном фронте ему пришлось бы сражаться не только против поляков, но и против союзной с ними армии УНР, в которой он еще совсем недавно служил. 14 июля 1920 года Какурин был направлен в штаб 16й армии. С 23 июля он был начальником штаба 8й стрелковой дивизии, а с 5 августа начальником 10й стрелковой дивизии. С 17 по 22 октября Какурин был временно командующим 4й армией, а с 24 октября по 31 декабря командующим 3й армией. С 28 декабря Николай Евгеньевич являлся вторым помощником командующего Западным фронтом. Нетрудно убедиться, что стремительный карьерный взлет Какурина в рядах РККА последовал после разгрома Западного фронта в Варшавском и Неманском сражениях в августе сентябре 1920 года. Очевидно, осознав глубину поражения, Тухачевский решил сделать ставку на опытного генштабиста.
После назначения в мае 1921 года М.Н. Тухачевского командующим Тамбовской группой войск, предназначенной для подавления Антоновского восстания, Какурин стал начальником штаба этой группы войск. За успехи в подавлении восстания Николай Евгеньевич 11 ноября 1921 года был награжден орденом Красного Знамени. В том же году Какурин попытался вступить в РКП(б), но его не приняли помешало дворянство и офицерство, а также служба в антибольшевистских армиях. Тем не менее, Какурин продолжил службу в Красной армии. В августе октябре 1921 года он был командующим войсками Витебского района, а затем главным руководителем кафедры тактики в Военной академии РККА. Но уже 25 марта 1922 года Какурина назначили командующим войсками Бухарско-Ферганского района, очевидно, учтя опыт службы в Персии. Главной задачей Какурина стала борьба с отрядами басмачей. Очевидно, эту борьбу он вел достаточно успешно, поскольку уже 17 июня 1922 года был повышен в должности, став помощником командующего войсками Туркестанского фронта. За боевые действия против басмачей Николай Евгеньевич в конце 1922 года был награжден орденом Красной Звезды 1й степени Бухарской Народной Советской Республики. В августе 1922 года Какурин заболел малярией и вернулся в Москву.
Дальше была преподавательская и военно-историческая работа. Этот переход был вынужденным. После завершения Гражданской войны политическое руководство СССР старалось перевести большинство бывших царских офицеров, особенно тех, кому довелось послужить в белых или других антибольшевистских армиях, с командных должностей на преподавательские или научные. С августа 1922 года и до 1924 года Какурин служил старшим руководителем по тактике в Военной академии РККА. В 1923 году он был начальником отдела по истории Гражданской войны при Штабе РККА. Затем трудился в Военно-научном отделе Управления по исследованию и использованию опыта войны Штаба РККА. В 19251930 годах Какурин преподавал в Военной академии им. М.В. Фрунзе, где был первым начальником кафедры истории Гражданской войны.
19 августа 1930 года Какурин был арестован в рамках операции ОГПУ «Весна», направленной против бывших офицеров царской армии. 26 августа 1930 года чекисты добились от Какурина компрометирующих показаний на Тухачевского. Николай Евгеньевич сообщил: «В Москве временами собирались у Тухачевского, временами у Гая, временами у цыганки. В Ленинграде собирались у Тухачевского. Лидером всех этих собраний являлся Тухачевский, участники: я, Колесинский, Эйстрейхер, Егоров, Гай, Никонов, Чусов, Ветлин, Кауфельдт. В момент и после XVI съезда было уточнено решение сидеть и выжидать, организуясь в кадрах в течение времени наивысшего напряжения борьбы между правыми и ЦК. Но тогда же Тухачевский выдвинул вопрос о политической акции, как цели развязывания правого уклона и перехода на новую высшую ступень, каковая мыслилась как военная диктатура, приходящая к власти через правый уклон. В дни 78 июля (1930 года, когда на съезде громили Бухарина, Рыкова и их сторонников. Б.С.) у Тухачевского последовали встречи и беседы вышеупомянутых лиц и сделаны были последние решающие установки, т. е. ждать, организуясь». Под давлением следователей Какурин обычным встречам военных в неофициальной обстановке, за ужином или, в выходные и праздники, за обедом, придал характер конспиративных сходок, а застольные разговоры представил как организацию заговора для установления диктатуры в союзе с правыми. Правда, ничего конкретного об антиправительственной деятельности Тухачевского бедняга придумать так и не смог. 5 октября 1930 года из Какурина выбили новые показания. Окончательно сломленный, он заявил: «Михаил Николаевич говорил, что можно рассчитывать на дальнейшее обострение внутрипартийной борьбы. Я не исключаю возможности, сказал он, в качестве одной из перспектив, что в пылу и ожесточении этой борьбы страсти политические и личные разгораются настолько, что будут забыты и перейдены все рамки и границы. Возможна и такая перспектива, что рука фанатика для развязывания правого уклона не остановится и перед покушением на жизнь самого тов. Сталина У Михаила Николаевича возможно есть какие-то связи с Углановым и возможно с целым рядом других партийных или околопартийных лиц, которые рассматривают Тухачевского как возможного военного вождя на случай борьбы с анархией и агрессией. Сейчас, когда я имел время глубоко продумать всё случившееся, я не исключу и того, что, говоря в качестве прогноза о фанатике, стреляющем в Сталина, Тухачевский просто вуалировал ту перспективу, над которой он сам размышлял в действительности».
19 февраля 1932 года Какурин был осужден как руководитель мифической Киевской «контрреволюционной офицерской организации» к 10 годам заключения. Срок отбывал в Ярославском политизоляторе, где и умер 29 июля 1936 года. Реабилитировала Какурина летом 1957 года Военная коллегия Верховного Совета СССР.