Следуя той же логике рассуждений, будет разумно предположить, что способность профага подвергаться индукции с небольшой частотой сама по себе является преимуществом для генома фага. Привлекательна мысль о том, что это ограждающая стратегия, при которой генетически однородная популяция фагов может одновременно проявляться в двух фенотипах – в данном случае для того, чтобы оптимизировать вероятность генетической успешности. Лизогению можно считать проявлением вирусного консерватизма, стратегии, направленной на выживание в неблагоприятных условиях. Литическая репликация – это азартная игра с высокими ставками, которая окупается уверенным предсказанием результата. Фаг, который никогда не пользуется преимуществами вознаграждений в азартной игре (за исключением неопределенных ситуаций), не будет таким же эволюционно успешным, как консервативный в целом фаг, который периодически индуцируется, когда вознаграждение проявляется в виде стремительного увеличения числа вирусных частиц. Представляется весьма вероятным, что фаги развились для спонтанных, подчиняющихся стохастическим закономерностям индукций – для того, чтобы пользоваться преимуществами литической репликации, но не подвергать опасности генетически однородную популяцию профагов, дремлющих в хромосомах их медленно делящихся хозяев.
Убить победителя
В водных экосистемах наши хвостатые вирусы выступают основными игроками; у большинства из них мелкие геномы, и сами они являются вирулентными литическими фагами, которые инфицируют и тут же лизируют пораженную клетку. Созданные на голом каркасе небольшого генома, эти фаги несут лишь ту информацию, которая важна для проникновения в клетку и овладения ею, для дупликации своего генетического материала и уничтожения клетки-хозяина. Этот убийственный цикл происходит в наших океанах повсеместно, днем и ночью. Гибель клеток-хозяев приводит к высвобождению питательных веществ обратно в окружающую среду и делает их снова доступными у основания или на нижних звеньях пищевой цепи, включая и сами клетки-хозяева фага. Было подсчитано, что инфекция литическими фагами убивает практически столько же прокариот, что и питающиеся ими реснитчатые и жгутиковые простейшие; каждый день фаги уничтожают до 20 % микробной биомассы мирового океана (Rohwer, 2009; Suttle, 2007). Таким образом, фаги являются чрезвычайно важным компонентом сохранения равновесия морских экосистем, перерабатывая питательные вещества, предохраняя органические вещества от исключения из пищевой цепи и делая их вновь доступными для низших форм жизни.
Инфицирование фагами оказывает сильное влияние на численность популяций прокариот в этих природных ареалах. Высокая смертность в популяциях клеток-хозяев часто сочетается с массированным инфицированием их фагами. Здоровые растущие популяции прокариот представляют собой самую плодородную почву для хищников-фагов. Высокая плотность интенсивно делящихся клеток-хозяев благоприятствует быстрому повторению циклов литической репликации фагов. Такая стратегия фагов была названа: «Убить победителя» (Short, 2012). Эпидемическое уничтожение доминирующих видов прокариот приводит к катастрофическому сокращению численности популяции, что освобождает место для конкурирующих одноклеточных организмов, которые начинают размножаться вместо погибших бактерий. В свою очередь, эта популяция тоже падет жертвой вирусных хищников. Таким образом, устанавливается цикл экспансии бактериальных популяций, сменяющейся их уничтожением вирусами. Эти циклы позволяют множеству конкурирующих видов прокариот сосуществовать в одном ареале обитания и поддерживать разнообразие видов, что очень важно для сохранения целостности глобальных экосистем.
Экологические последствия эпидемии убийства победителей вирусами могут быть очень далеко идущими, и пример этого мы видим в Восточно-Африканской зоне разломов; эта, расположенная в Кении область отличается невероятной красотой. Вулканы, многие из которых до сих пор действуют, возвышаются над плодородными равнинами, где водятся черные носороги, львы, жирафы, куду и другие виды экзотических животных. В долине жизнь поддерживается цепью из более чем пятидесяти озер. Два озера – Богория и Накуру – являются домом для 75 % всех существующих в мире карликовых фламинго, вида, который находится под угрозой исчезновения и внесен в Красную книгу Международного союза охраны природы. Сотни тысяч розовых фламинго, обитающих в этих озерах, представляют собой незабываемое зрелище. Богорию и Накуру называют «натриевыми озерами» из-за высокого содержания соли в их воде. Вода лишена стока и поэтому имеет щелочную реакцию. Вода этих озер окрашена в сине-зеленый цвет из-за большой концентрации цианобактерий, большая часть которых принадлежит виду Arthrospira fusiformis. Этот фотосинтезирующий пикопланктон является основным источником корма для карликовых фламинго. За прошедшие сорок лет численность прилетающих на озеро птиц радикально уменьшилось вследствие их таинственной гибели. Такие причины, как загрязнение воды тяжелыми металлами и пестицидами или отравление цианобактериями и инфекционные заболевания, могли усугубиться недостатком пищи. Повышение частоты гибели птиц на протяжении последних двух десятилетий сопровождается колебаниями их численности – от одной тысячи в некоторые годы до полумиллиона особей в другие. Изучение биомассы планктона в трех соленых озерах, включая Богорию и Накуру, позволило заподозрить возможную причину, так как были выявлены пятидесятикратные колебания биомассы, причем надиры величин совпадали с уменьшением численности фламинго. Интересно, что популяции A. fusiformis расцветали, размножались и доминировали, а затем наступал момент, когда численность этих цианобактерий резко сокращалась, и они уступали место бактериям вида Anabaenopsis или конкурирующему пикопланктонному хлорофиту Piocystis salinarum (Lothar, Kiplagat, 2010). Основная идея заключалась в том, что отсутствие питательных микроорганизмов делало популяцию более чувствительной к загрязняющим веществам или патогенным микроорганизмам и что в данном случае речь шла о происходивших в озере качественных и экологических изменениях. Тем не менее оставалась неясной причина колебаний численности пикопланктона.
В 2013 году группа ученых под руководством Михаэля Шагерля из Венского университета опубликовала результаты своих исследований, в которых к проблеме подошли с другой стороны (Peduzzi et al., 2014). Ученые понимали, что вирусы, скорее всего, являются преобладающими биологическими сущностями в озерах Восточно-Африканской зоны разломов и, так же как в других водных экосистемах, могут быть важной причиной смертности в популяциях цианобактерий. Ученые решили отследить количество и объем видов цианобактерий, служащих главным источником питания для карликовых фламинго, а также оценить количество поражающих цианобактерии цианофагов. Примечательно, что ученым удалось зафиксировать число вирусов, рекордное для всех исследованных до этого экосистем: величина оказалась просто невиданной – 7 × 10
9
A. fusiformisA. fusiformisЭкосистема соленых озер Восточно-Африканской зоны разломов дает первый документально подтвержденный пример того, что инфицирование фагами оказывает сильное влияние на всю пищевую цепь. Простота экосистемы, в которой вирусная инфекция непосредственно влияет на главный источник пищи для карликовых фламинго, находящихся на высших ступенях пищевой цепи, делает этот эффект особенно драматическим. Остается еще одна проблема: почему экология озер так сильно изменилась именно за последние пять десятилетий? Не объясняется ли этот феномен простым улучшением качества наблюдений? Более вероятно, что к уменьшению микробного разнообразия в озерах привели изменения в окружающей среде и стохастические факторы. Упрощенная пищевая сеть стала опасно восприимчивой к значимым флуктуациям биомассы благодаря хищническому поведению фага. В последние годы численность популяции карликовых фламинго на озере Накуру колебалась от сотни особей до миллиона, демонстрируя то мощное влияние, какое может оказывать на наши экосистемы вызванное активностью фагов повышение смертности микроорганизмов.